Travaux de recherche sur le fonctionnement hydraulique des arbres

 

UMR 547 PIAF, INRA-UBP. Equipe HYDRO

Contact : Hervé Cochard (cochard@clermont.inra.fr)

 

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Décembre  2010 : Lancement de l’ANR ‘PitBulles

 

Projet ANR Blanc Interdisciplinaire PitBulles (2011-2014)  Déterminismes biophysiques et moléculaires de la vulnérabilité à l'embolie chez les arbres »

 

Coordination : Hervé Cochard (UMR Physique et physiologie Intégratives des Arbres  Forestiers ou fruitiers (PIAF), INRA Université Blaise Pascal, Crouel)

 

Les arbres irriguent leurs organes par un système de transfert d’eau qui opère sous des pressions hydrostatiques très négatives, particulièrement lorsqu’ils sont exposés à des contraintes hydriques. Dans ces conditions métastables, les arbres vivent sous le risque d’une vaporisation soudaine de leur sève, l’embolie. Les travaux effectués au cours des deux dernières décennies sur le fonctionnement hydraulique des arbres ont conduit à la conclusion importante que la résistance à l’embolie est un caractère adaptatif majeur de la tolérance à la sécheresse. Cependant, les travaux sur la diversité génétique et les implications écologiques de ce trait demeurent encore très limités, pour deux raisons. Tout d’abord, certains travaux étaient inenvisageables car aucune technique ne permettait l’étude de ce caractère sur un grand nombre d’individus. Le développement de la technique du « Cavitron » par l’équipe porteuse de ce projet a levé récemment ce verrou méthodologique. En revanche, les bases génétiques de la résistance à l’embolie restent inconnues à ce jour, ce qui freine considérablement les recherches dans les domaines de l’écologie moléculaire ou de la génétique des populations. L’ambition de ce projet est de lever ce second verrou.
La démarche que nous avons mise en place consiste à définir les structures anatomiques déterminantes pour la formation de l’embolie dans l’objectif d’identifier les gènes codants pour ces structures. Dans l’état actuel des connaissances, l’embolie se propage dans le tissu vasculaire des arbres lorsqu’une bulle d’air pénètre à travers les parois des conduits, au niveau des ponctuations, structure anatomique permettant le passage de la sève d’un conduit à l’autre. L’hypothèse principale qui sous-tend ce projet est que le mécanisme d’embolie est déterminé par la structure et les propriétés physico-chimiques de la paroi primaire des ponctuations. Une partie centrale de ce projet consistera à analyser ces propriétés pour des espèces, des génotypes et des phénotypes contrastés vis-à-vis de leur vulnérabilité à l’embolie. Une attention particulière sera portée sur la composition pectique de ces parois car des résultats préliminaires attestent de leur rôle majeur dans ce mécanisme. Ces travaux sur la structure fine des ponctuations formeront la base d’une analyse micro-fluidique de leur fonctionnement. Il s’agira ici de proposer un modèle physique explicatif du mécanisme d’embolie. Ce modèle sera validé par des expérimentations sur des parois biomimétiques artificielles. A l’issue de ces investigations, nous seront en mesure de proposer une liste ciblée de gènes codants spécifiquement pour les structures clés des ponctuations et putativement impliqués dans la résistance à l'embolie. Le dernier volet de ce projet consistera à valider l’implication de ces gènes grâce aux outils de la biologie moléculaires.        
Le projet repose sur l’interdisciplinarité et complémentarité de trois partenaires, leaders chacun dans des thématiques clés pour cette étude : hydraulique des arbres (équipe Hydro, UMR PIAF), parois primaires des végétaux (Unité BIA, INRA-Nantes), mécanique des fluides diphasiques (IMFT, CNRS Toulouse). Cette démarche interdisciplinaire proposée ici pour la première fois devrait permettre de lever des verrous scientifiques majeurs et ainsi ouvrir les portes vers des recherches innovantes sur les ressources génétiques forestières.

 

Aout 2010 : Mise en évidence du rôle du Calcium dans la résistance des arbres à la cavitation.

La vulnérabilité à la cavitation du xylème est un paramètre clé dans la tolérance à la sécheresse des arbres, mais on sait peu sur les mécanismes moléculaires impliqués dans ce processus. La cavitation est supposée se produire lorsqu’une bulle d'air pénètre à travers la paroi primaire d’une ponctuation. Elle serait donc influencée par la structure et la texture de cette paroi. Dans ce travail, nous avons testé le rôle du calcium présent dans cette paroi sur la vulnérabilité à la cavitation du Hêtre. Des tiges perfusées avec des solutions d'acide oxalique, EGTA, ou du phosphate de sodium (NaPO4) sont plus rendues beaucoup vulnérables à la cavitation. L’augmentation de la vulnérabilité à la cavitation induite par le NaPO4 est liée à l'élimination du calcium de cette de la paroi. En revanche, la conductance hydraulique du xylème n'a pas été affectée par les traitements chimiques, ce qui démontre que les mécanismes de contrôle  de la vulnérabilité à la cavitation et de la résistance hydraulique sont découplés. L’effet du NaPO4 a ensuite été testé sur 13 espèces d'arbres possédant des vulnérabilités très contrastées à la cavitation. Le calcium se révèle être un déterminant majeur de la différence de vulnérabilité à la cavitation entre ces espèces. Ce rôle a été démontré tant les angiospermes chez es espèces de conifères, soutenant ainsi l'hypothèse d'un mécanisme commun de la sécheresse induite par cavitation. Le projet ‘PitBulles’ financé par l’Agence Nationale de la Recherche nous permettra d’explorer plus encore les bases génétiques et biophysique de la cavitation des Arbres.

Publication : Herbette S, Cochard H (2010) Calcium is a major determinant of xylem vulnerability to cavitation. Plant Physiology 153: 1932–1939. pdf


 

Avril  2010 : Une faille dans les techniques de mesure de la cavitation.

Dans les plantes, la sève circule sous tension, c'est-à-dire sous des pressions négatives ! Cette état de l’eau est physiquement instable et peut évoluer vers une phase gazeuse, plus stable. C’est le phénomène de cavitation. Il provoque une embolie vasculaire qui bloque la circulation de la sève. C’est une perturbation majeure car elle peut conduire à la mort des plantes (voir la brève de Janvier 2009 ci-dessous). De nombreuses techniques ont été proposées pour étudier la cavitation et l’embolie des plantes et notre laboratoire a été particulièrement pionnier dans ce domaine. Les techniques ‘anciennes’ sont fiables, mais peu rapides. Elles ont néanmoins permis de faire considérablement progresser notre compréhension du fonctionnement hydrique des plantes (dans le domaine c’est probablement l’une des avancées majeures des 2 dernières décennies, avec la découverte des aquaporines).  Les résultats acquis avec ces méthodes suggèrent que la cavitation (estivale) est un phénomène exceptionnel qui se produit lorsque les plantes atteignent leur limite de fonctionnement, par exemple lors d’une sécheresse d’une grande ampleur (1976, 2003). On pense donc que c’est un processus impliqué dans la survie ou la résilience des espèces à ces sécheresses. Les techniques ‘modernes’ (telle la centrifugation ou l’injection d’air) sont beaucoup plus rapides. Certaines, comme le ‘Cavitron’ que nous avons développé au laboratoire, permettent même de faire du phénotypage à moyen débit de la cavitation. Ces techniques sont maintenant utilisées en routine dans de nombreux laboratoires dans le monde. Pour certaines espèces, les résultats obtenus avec ces techniques changent radicalement notre perception du phénomène de cavitation. En effet, certaines espèces apparaissent extrêmement vulnérables, ce qui signifie qu’elles seraient exposées quotidiennement à ces embolies, en milieu de journée par exemple. Ce type de fonctionnement est très surprenant, c’est un peu se couper une jambe pour courir plus vite ! Par ailleurs les conditions de recouvrements nocturnes de ces plantes restent ‘miraculeuses’. Dans cette étude, nous avons étudié en détail ces différentes techniques pour un grand nombre d’espèces. Nous sommes arrivés à la conclusion que les techniques récentes sont fortement biaisées pour certaines espèces, celles dont le tissu vasculaire est formé de grands vaisseaux (comme les chênes ou la vigne par exemple). Nos travaux remettent clairement en cause de nombreuses conclusions récentes tirées à partir de résultats expérimentaux biaisés.

Illustration : Image en microscopie électronique à balayage de deux ponctuations dans le bois de cèdre. Les ponctuations (pits en anglais) sont le lieu de passage de la sève brute d’un conduit à l’autre du tissu vasculaire des plantes. C’est aussi le lieu supposé d’entrée d’air lors du phénomène de cavitation. Les méthodes récentes de mesure de la cavitation réservent des pièges (pitfall en anglais) dans lesquels il ne faut pas tomber ! (photo : H Cochard)

Publication: Cochard H, Herbette S, Barigah T, Badel E, Ennajeh M, Vilagrosa A. (2010). Does sample length influence the shape of xylem embolism vulnerability curves? A test with the Cavitron spinning technique. Plant Cell and Environment 33: 1543–1552. pdf

 

Mars 2010 : La nervation des feuilles dévoile ses secrets.

 

Les feuilles des plantes à fleurs (Angiospermes) sont parcourues par un réseau extrêmement dense de nervures qui irriguent toute leur surface. Ce système d’irrigation est bien plus performant que celui des autres espèces. Cela leur permet alors de développer un très grand nombre de pores à la surface de leurs feuilles (les stomates), pores par lesquels entre le gaz carbonique nécessaire à la photosynthèse mais aussi par où s’échappe inéluctablement de grandes quantités d’eau. La nervation des feuilles est extraordinairement diverse dans le monde végétal. Pour comprendre cette diversité, nous avons construit un modèle informatique sophistiqué représentant aussi fidèlement que possible les centaines de milliers de nervures qui parcourent une feuille. Le modèle calcul les flux de sève et les pertes de charges dans chacune des ramifications de ce système d’irrigation ce qui permet d’apprécier sa performance hydraulique globale. Le modèle calcul également de cout de construction en énergie de la nervation, les processus évolutifs devant favoriser les solutions les plus efficaces au moindre cout. Nous avons alors manipulé les paramètres du modèle de façon à identifier ceux qui confèrent au réseau la meilleure performance hydraulique au meilleur cout énergétique. Le fait que les nervures soient toutes interconnectées augmente considérablement la performance hydraulique. La densité des nervures et la performance hydraulique de chaque nervure sont également des éléments contribuant très favorablement à la performance du système. Dès lors, on pourrait penser que la sélection favoriserait les feuilles ayant une très forte densité de grosses nervures très performantes. Il n’en est rien. La raison principale est que une telle nervation aurait un cout de construction beaucoup trop élevé au regard du gain fonctionnel acquis. Les angiospermes ont trouvé deux parades pour diminuer ce cout de construction. Tout d’abord, la nervation est hiérarchisée : un petit nombre de grosses nervures principales irriguent un plus grand nombre de veines secondaires plus fines qui elle-même alimentent une innombrable quantité de veinules très fines. Ensuite, les nervures principales et secondaires ont une taille qui diminue progressivement de la base vers leur extrémité. Ce défilement traduit le fait que la base de la nervure irrigue une plus grande surface de la feuille que son extrémité. Ces deux  propriétés de la nervation des feuilles diminuent considérablement leur cout de construction tout en maintenant des performances hydrauliques élevées.

A la suite de notre publication, Beerling et Franks (Nature, 2010) ont trouvé dans nos travaux une explication rationnelle au succès de l’évolution des Angiospermes depuis le Crétacé. Avant le Crétacé, la planète était dominée par des plantes comme les Gymnospermes dont le système hydraulique foliaire était peu performant. Néanmoins, à cette époque la concentration atmosphérique en gaz carbonique était bien supérieure à la concentration actuelle, ce qui signifie qu’une faible densité de stomates suffisait à alimenter en carbone les feuilles. A la fin du Crétacé (il y a 130 millions d’années) la concentration en CO2 chute progressivement ce qui favorisa les plantes ayant des densités stomatiques fortes et donc des taux de photosynthèse élevés. Inévitablement, ceci c’est aussi traduit par une augmentation progressive des pertes en eau des feuilles et donc par une pression de sélection forte pour les espèces ayant des systèmes vasculaires plus performants. Seuls les Angiospermes avec leur système vasculaire réticulé ont su rester dans cette course évolutive. Elles ont progressivement augmenté la densité de leur fines nervures, accentué le défilement des nervures principales et développé des nervations hiérarchisés. Comme le démontre notre étude, ces innovations ont permis une meilleure performance hydraulique, une minimisation du cout énergétique de construction pour une amélioration des capacités photosynthétiques foliaires.    

 

Illustration : Nervures d’une feuille de Noyer. Ces nervures constituent un système d’irrigation en eau des feuilles dont les caractéristiques maximisent la performance hydraulique tout en minimisant le cout de construction. Une prouesse remarquable qui a certainement contribuée au succès des plantes à fleurs depuis la fin du Crétacé. (photo H. Cochard)

 

Publication: McKown AD, Cochard H, Sack L (2010) Decoding leaf hydraulics with a spatially explicit model: Principles of venation architecture and implications for its evolution. The American Naturalist 175 : 447–460

Voir aussi en fin d’article le News & Views de Beerling DJ and Franks (2010). The hidden cost of transpiration. Nature 464: 495-496.

 

Octobre 2009 : Un nouveau mécanisme explique la cavitation chez les conifères.

 

Le risque de cavitation des cellules conductrices de sève brute est un risque majeur pour la survie des plantes car les cellules cavités deviennent impropres à la conduction de l’eau. Beaucoup d’espoirs sont mis actuellement dans l’utilisation de ce trait de fonctionnement comme marqueur de la résistance à la sécheresse des arbres. Néanmoins ces espoirs sont pour le moment freinés par notre manque de connaissance sur les mécanismes de formation de la cavitation et sur les gènes qui les contrôlent. L’objectif de ce travail était d’élucider ces mécanismes chez les conifères. Nous savons que la cavitation se forme suite à l’entrée d’une bulle d’air dans le tissu conducteur. C’est le mécanisme du « germe d’air ». Les sites les plus probables de cette entrée d’air sont les ponctuations. Ce sont de minuscules pores dans la paroi des conduits qui permettent le passage de la sève brute d’un conduit à l’autre. Chez les conifères, comme les pins, les sapins ou les cèdres, ces ponctuations ont une forme spectaculaire de trampoline ou de gong (cf la photo de la brève d’Avril 2010 ci-dessus). La partie centrale de la membrane interne de la ponctuation (le torus) est pleine alors que sa partie périphérique est formée de fine fibrilles (la marge). Cette membrane fonctionne comme une minuscule soupape. Lorsque les conduits de part et d’autre de la ponctuation sont pleins de sève, la membrane se situe au milieu de la ponctuation et la sève circule à travers les fibres de la marge. Par contre, lorsqu’un des conduit cavite, le torus se déplace vers la paroi et opercule son ouverture. L’air ne peut alors pénétrer dans le second conduit, confinant ainsi l’embolie. On pensait jusqu’à maintenant que la propagation de la cavitation se faisait par rupture des microfibrilles de la marge (cas B) ou par glissement du torus (cas C). Sous ces hypothèses, ce sont les propriétés mécaniques des microfibrilles qui seraient en jeu dans le mécanisme. Nous avons émis une hypothèse alternative (cas D) : la cavitation serait liée à un défaut d’étanchéité de la soupape et serait donc causé par le passage d’une bulle d’air au niveau du joint entre le torus et la paroi, voir même à travers le torus. Du point de vue physique, on serait en présence d’une rupture capillaire d’un ménisque. Pour tester cette hypothèse, nous avons fait varier la tension de surface de la sève (par adjonction de solvant) de façon à élever le point de rupture capillaire. Nos résultats confirment cette hypothèse : plus la tension de surface diminue, plus la cavitation est facilitée. Le mécanisme de cavitation chez les conifères est donc très plus proche de celui des autres espèces (comme les Angiospermes) qui ont des structures anatomiques très différentes (pas de torus par exemple). En d’autres termes, il est possible que les bases génétiques qui gouvernent la cavitation soient communes pour toutes ces espèces. Mais ce point reste à démontrer.

 

Illustration : Coupes transversale d’une ponctuation de conifère illustrant les différents mécanismes possibles pour la cavitation. La cavitation peut se produire soit par le passage d’une bulle d’air à travers les microfibrilles de la marge (A), soit par la rupture de ces fibrilles (B) ou le glissement du torus (C). Nous avons proposé une hypothèse alternative : le passage d’une bulle d’air entre le torus et la paroi, voire directement à travers le torus (D). Nos expérimentations sont cohérentes avec ce nouveau mécanisme. (Dessin : H Cochard)

 

 Publication: Cochard H, Holtta, Herbette S, Delzon S, Mencuccini M. 2009 New Insights into the Mechanisms of Water-Stress Induced Cavitation in Conifers. Plant Physiology 2: 949-954  

 

Janvier 2009 : On comprend maintenant mieux pourquoi les arbres plus résistants à la cavitation sont aussi plus résistants à la sécheresse

 

La durabilité des écosystèmes forestiers est fortement compromise par l'occurrence d'événements climatiques extrêmes tels que des sécheresses d'intensités exceptionnelles par exemple. La fréquence de ces accidents risquant d'augmenter dans le futur, il importe de comprendre les mécanismes de survie des espèces forestières afin d'identifier du matériel génétique plus performant. La résistance du système vasculaire à la cavitation est un paramètre fortement corrélé aux exigences en eau des essences forestières et pourrait donc constituer un critère de sélection efficace pour la résistance à la sécheresse des arbres. Le but de ce travail était donc d'identifier des mécanismes physiologiques permettant d’expliquer la relation entre résistance à la cavitation et résistance à la sécheresse.

Pour cette étude nous avons sélectionné quatre espèces de conifères de l’hémisphère sud ayant des préférences écologiques très contrastées (des forêts humides de Tasmanie aux zones semi-arides du sud-est de l'Australie), la résistance à la cavitation des espèces des zones sèches étant considérablement plus grandes. Les plantes ont été élevées en pots, exposées à des sécheresses d'intensités croissantes, puis réhydratées. Comme attendu, les espèces les plus résistantes à la cavitation ont survécu à des intensités de sécheresse bien plus élevées. Pour la première fois, nous avons démontré que l'induction de cavitation dans les tiges et les aiguilles de ces espèces altérait leur capacité de récupération après réhydratation. Un arbre dont le système vasculaire reste intègre suite à une sécheresse retrouve un fonctionnement physiologique normal après une nuit. En revanche, pour les individus ayant perdu une partie de la fonctionnalité de leurs vaisseaux, cette période augmente rapidement pour devenir infinie pour des taux de cavitation proche 50% dans les tiges.et de 95% dans les aiguilles Posséder un système vasculaire plus résistant à la cavitation est donc un caractère adaptatif pour les espèces colonisant les milieux arides.

Les résultats de cette expérimentation conduite sur des espèces de conifères sont en cours de validation pour des espèces de feuillus dans notre laboratoire. En parallèle, nous avons entrepris la caractérisation de la résistance à la cavitation de l'ensemble des essences forestières de la flore française. Par ailleurs nous cherchons maintenant à identifier les bases génétiques de la cavitation sur des espèces modèles. Ceci nous permettra, à terme, de fournir des critères objectifs de sélection pour l'amélioration de la résistance à la sécheresse de nos espèces forestières. Ce travail est le fruit d'une collaboration avec Tim Brodribb de l'Université de Tasmanie en Australie.

 

Illustration : Un Hêtre mort, peut-être à cause d’une sécheresse? Les mécanismes qui conduisent à la mort d’un arbre à la suite d’une sécheresse restent méconnues. Nous montrons dans cette étude que les phénomènes de cavitation sont l’une des clés de cette compréhension. (photo : H. Cochard)

 

Publication: Brodribb T. and Cochard H. 2009. Hydraulic Failure Defines the Recovery and Point of Death in Water-Stressed Conifers. Plant Physiology  149 : 575-584

 

Janvier 2007 : Des protéines (aquaporines) contrôlent les flux d’eau dans les feuilles des arbres.

 

Les échanges d’eau et de carbone entre les arbres et l’atmosphère s’effectuent principalement au niveau des feuilles. Déterminer les bases physiologiques, biophysiques et moléculaires de ces échanges gazeux est nécessaire pour comprendre l’adaptation des arbres aux fluctuations de leur environnement.

Avant d’être rejetée dans l’air sous forme gazeuse, la sève brute circule sous forme liquide dans l’arbre dans des structures anatomiques très spécialisées. Il est établi que la facilité de circulation de la sève dans les feuilles conditionne les quantités d’eau et carbone que les arbres échangent avec l’atmosphère. Le réseau extrêmement dense de fines nervures qui irrigue toute la feuille rend très efficace le transport de la sève sur la quasi-totalité de son trajet foliaire. Le goulot d’étranglement de circulation de l’eau dans la feuille se localise sur une distance très courte, entre la terminaison des nervures et les sites d’évaporation. Il était jusqu’à présent admis que l’eau circulait ici principalement dans la paroi inerte des cellules. Or nous avons démontré que cette circulation répondait rapidement et fortement à des variations de température, de luminosité et à la présence de certaines drogues. Ceci démontre l’existence d’un contrôle biologique de la circulation de l’eau dans la feuille impliquant un flux d’eau au travers des membranes plasmiques et non plus au travers des parois cellulaires. Les bases moléculaires de ce trajet ont été identifiées : il s’agit de protéines ‘canaux à eau’  trans-membranaires (aquaporines) ayant la capacité de s’ouvrir ou de se fermer. Les arbres ont donc la faculté d’ajuster la capacité de leurs feuilles à transporter l’eau en fonction des conditions environnementales. Des modèles suggèrent que ce processus permettrait d’optimiser leurs échanges gazeux et croissances. L’identification des processus et des bases moléculaires qui contrôlent des flux d’eau dans l’arbre fournira des outils innovants pour la sélection de génotypes plus productifs ou plus économes en eau. Cette étude a été menée en collaboration avec le Pfr Melvin Tyree de l’Edmonton University au Canada.

 

Illustration : Modèle numérique d’une aquaporine. Les aquaporines sont des protéines qui laissent passer les molécules d’eau à travers la membrane plasmique des cellules. Notre étude démontre leur rôle dans la régulation des flux d’eau dans les feuilles. (photo :http://nobelprize.org/chemistry/laureates/2003/chemanim1.mpg)

 

Publication: Cochard H, Venisse JS, Barigah TS, Brunel N, Herbette S, Guilliot A, Tyree MT, Sakr S 2007 Putative Role of Aquaporins in Variable Hydraulic Conductance of Leaves in  Response to Light. Plant Physiology 143:122-13